Putaran ketiga akan dimainkan dengan format penyisihan grup kandang tandang yang dimulai pada September 2024 sampai Juni 2025.
Dua tim teratas dari masing-masing tiga grup (total enam tim) nantinya langsung melaju ke Piala Dunia 2026, yang akan menampilkan total peserta pertama kali dengan diikuti 48 tim dan pertama kali digelar di tiga negara tuan rumah yaitu Amerika Serikat, Kanada, dan Meksiko.
Tim peringkat ketiga dan keempat di setiap grup (total enam tim) dari babak grup putaran ketiga akan melaju ke babak kualifikasi putaran keempat.
Mereka akan dibagi menjadi dua grup yang terdiri dari tiga tim dengan pertandingan yang akan dimainkan pada bulan Oktober dan November 2025 di mana dua negara berikutnya yang merupakan peringkat teratas setiap grup akan mendapatkan tiket kualifikasi otomatis.
Grup A
Iran
Qatar
Uzbekistan
Uni Emirat Arab
Kirgistan
Korea Utara
Grup B
Korea Selatan
Irak
Jordania
Oman
Palestina
Kuwait
Grup C
Jepang
Australia
Arab Saudi
Bahrain
China
Indonesia.
